आधुनिक धार्मिक कला संग्रह का उद्घाटन 1973 में पोप पॉल VI द्वारा किया गया था, जिसका उद्देश्य समकालीन कला में पाई जाने वाली धार्मिक भावनाओं का दस्तावेजीकरण करना और उन्हें बढ़ावा देना था। बड़े पैमाने पर निजी दान या स्वयं कलाकारों द्वारा निर्मित, यह संग्रह पापल पैलेस की पहली मंजिल पर लगभग 55 कमरों में रखा गया है, और उनमें से 19वीं और 21वीं शताब्दी के बीच बनाई गई लगभग 800 कृतियाँ हैं।