La collection d'art religieux moderne a été ouverte en 1973 par le pape Paul VI qui avait l'intention de documenter et de promouvoir les sentiments religieux trouvés dans l'art contemporain. Formée en grande partie grâce à des dons privés ou des artistes eux-mêmes, la collection est située au premier étage du Palais des Papes dans environ 55 salles, dont environ 800 œuvres créées entre les XIXe et XXIe siècles.